Il naquit fils d'Ashikaga Takauji. Sa mère était l'épouse principale de Takauji, Akahashi Toshiko ; il était donc le frère cadet de même mère d'Ashikaga Yoshiakira, futur deuxième shogun. Son nom d'enfance aurait été Kamewakamaru. Son père venait à peine de fonder le shogunat de Muromachi, et les combats contre la Cour du Sud se poursuivaient en bien des lieux.
Son frère Yoshiakira, qui gouvernait le Kantō depuis Kamakura, fut rappelé à Kyoto pour diriger la politique du shogunat. À sa place, Motouji descendit à Kamakura et devint kubō de Kamakura, maître du Kantō. Il n'avait que neuf ans, et les kanrei du Kantō Uesugi Noriaki et Kō no Morofuyu gouvernaient en soutenant le jeune Motouji.
Les troubles de Kannō, lutte entre Takauji et son frère Tadayoshi, s'aggravèrent. Motouji aurait aussi été adopté par son oncle Tadayoshi et se trouva dans une position pénible entre son père et son oncle. Au Kantō aussi, les guerriers des deux camps s'affrontèrent, et son tuteur Kō no Morofuyu perdit la vie après une défaite face au parti de Tadayoshi.
Son oncle Tadayoshi, vaincu dans sa lutte contre Takauji, mourut à Kamakura. Des rumeurs parlent de poison, mais rien n'est sûr. La même année, Motouji célébra sa cérémonie de passage à l'âge adulte. La mort de cet oncle qui l'avait chéri aurait profondément marqué le jeune garçon.
Quand Takauji regagna Kyoto, Motouji quitta Kamakura et établit son camp à Irumagawa, dans la province de Musashi. Il s'agissait de parer aux forces des Nitta, du parti de la Cour du Sud ; il y resta environ neuf ans, rassemblant les guerriers du Kantō. On l'appelle donc aussi « seigneur d'Irumagawa ».
Son père Takauji mourut à Kyoto, et son frère Yoshiakira devint le deuxième shogun. La même année, Nitta Yoshioki, actif au Kantō pour la Cour du Sud, trouva la mort au passage de Yaguchi, en Musashi. Unissant ses forces à celles de son frère à Kyoto, Motouji se consacra à la défense et à la stabilité du Kantō.
Le shitsuji du Kantō Hatakeyama Kunikiyo avait mené les troupes du Kantō contre la Cour du Sud dans le Kinai sans grand résultat, s'attirant le mécontentement des guerriers. Motouji écouta leurs plaintes et écarta Kunikiyo, puis se plaça lui-même au centre du gouvernement. Le pouvoir du kubō de Kamakura s'en trouva fortement accru.
Il rappela comme kanrei du Kantō Uesugi Noriaki, jadis écarté pour avoir soutenu Tadayoshi. Contre l'armée de Haga Zenka, grand vassal des Utsunomiya hostile à ce choix, il combattit à Iwadonoyama, en Musashi, menant lui-même ses troupes à la victoire. Dès lors, la charge de kanrei du Kantō se transmit dans la famille Uesugi.
Cette année-là, il fut élevé au troisième rang inférieur. Motouji vénérait le moine zen Gidō Shūshin, venu à Kamakura, et recevait souvent son enseignement. Il apprit aussi le shō auprès du musicien de cour Toyohara Nariaki. Chef de guerre, il est aussi connu comme un homme cultivé, attaché au savoir et aux arts.
Atteint de la rougeole, il mourut cette année-là, à vingt-sept ans seulement. Son fils Ashikaga Ujimitsu lui succéda comme deuxième kubō de Kamakura. Le système bâti par Motouji devint la base du gouvernement de Kamakura qui régissait le Kantō. Mais les kubō suivants s'opposèrent souvent au shogun de Kyoto, semant les germes des troubles du Kantō.
Ashikaga TakaujiAshikaga Yoshiakira
Imagawa Sadayo (Ryōshun)Hosokawa YoriyukiAshikaga YoshiakiraKan'amiShiba YoshimasaAshikaga YoshimitsuZeamiShō Hashi
Personnages de la période Muromachi ・ Personnages par période
Fondé sur des faits attestés par les manuels et les biographies. Les points incertains sont signalés.