Il naquit fils d'Ashikaga Takauji. Sa mère, Akahashi Toshiko, était d'une branche des Hojo ; fils de l'épouse principale, il fut désigné héritier. Son nom d'enfant était Senjuo. Son père était alors un puissant vassal du shogunat de Kamakura.
Quand son père se retourna contre le shogunat à Kyoto, Senjuo s'échappa de Kamakura et rejoignit l'armée de Nitta Yoshisada. À 3 ans à peine, il aurait attiré de nombreux guerriers comme représentant des Ashikaga. Ainsi tomba le shogunat de Kamakura.
Hojo Tokiyuki, fils de Takatoki, leva des troupes et attaqua Kamakura ; Senjuo s'enfuit avec son oncle Ashikaga Tadayoshi. Son père Takauji descendit de Kyoto et reprit Kamakura, mais cela l'opposa à l'empereur Go-Daigo.
Au sein du shogunat de Muromachi, l'intendant Ko no Moronao et son oncle Tadayoshi s'opposèrent violemment. Quand Tadayoshi quitta le gouvernement, Yoshiakira fut appelé de Kamakura à Kyoto pour diriger les affaires. Son frère Motouji partit à Kamakura à sa place, origine du futur kubo de Kamakura.
Pendant la querelle entre son père et son oncle, les troubles de Kanno, Takauji fit un temps la paix avec la cour du Sud. Mais les troupes du Sud prirent Kyoto et Yoshiakira s'enfuit à Omi. Les empereurs retirés ayant été emmenés, il fit monter Go-Kogon sur le trône et rétablit la cour du Nord.
Yamana Tokiuji et d'autres ralliés au Sud attaquèrent Kyoto ; Yoshiakira s'enfuit à Mino en protégeant l'empereur Go-Kogon. Avec son père Takauji, il rassembla des troupes et reprit la ville, mais la lutte pour Kyoto se répéta et le pouvoir du shogunat resta instable.
Son père Takauji mourut à Kyoto et, à la fin de l'année, Yoshiakira fut nommé shogun. Son fils Yoshimitsu naquit la même année. Entre la guerre contre la cour du Sud et les querelles des grands gouverneurs, il dut seul diriger le shogunat.
Hosokawa Kiyouji, puissant intendant du shogunat, tomba après des conflits avec d'autres seigneurs et passa à la cour du Sud. Ses troupes entrèrent dans Kyoto et Yoshiakira quitta encore la ville, mais la reprit vite. Contenir les querelles de ses vassaux était un grand défi.
Ayant rétabli le gouvernement avec Shiba Yoshimasa, fils de Shiba Takatsune, comme intendant, il obtint la soumission d'Ouchi Hiroyo et de Yamana Tokiuji, puissants dans l'ouest de Honshu. Les grands guerriers du Sud se ralliant l'un après l'autre, l'avantage du shogunat devint net.
Tombé malade, Yoshiakira confia son fils Yoshimitsu, âgé de neuf ans, à la tutelle de Hosokawa Yoriyuki et mourut à Kyoto à 37 ans. Sur les bases qu'il posa en tenant Kyoto en des temps instables, Yoshimitsu réunit plus tard les deux cours et porta le shogunat à son apogée.
Emperor Go-DaigoKō no MoronaoNitta YoshisadaAshikaga TakaujiAshikaga TadayoshiHosokawa YoriyukiAshikaga MotoujiAshikaga Yoshimitsu
Ashikaga TadayoshiNijō YoshimotoImagawa Sadayo (Ryōshun)Hosokawa YoriyukiKan'amiAshikaga MotoujiShiba YoshimasaAshikaga Yoshimitsu
Personnages de la période Muromachi ・ Personnages par période
Fondé sur des faits attestés par les manuels et les biographies. Les points incertains sont signalés.