作为第12代将军足利义晴之子出生。幼名菊童丸。自父代起将军权力已弱，受细川、三好等畿内实力者左右。
由父亲让给将军职，成为第13代将军。尚年幼，实际政治受三好长庆等左右。尽管如此仍立志恢复将军权威。
三好长庆取代细川氏掌握畿内后，义辉一边与长庆协调一边保住将军地位，多次返回京都，摸索幕府再兴。
向诸大名发送御内书，呼吁恢复全国秩序。在战国分裂中志在以将军之名调解，但实力不足难以否认。
据传向冢原卜传等学习兵法，被称为“剑豪将军”。以武力补强权威的姿态在战国将军中独树一帜。
与三好势力紧张加剧一度对立，后来和解。将军与畿内霸者的力关系仍危殆，义辉独自行动常伴危险。
织田信长击败今川义元之时，义辉在京继续作为将军活动。东国变动尚远，与畿内三好政权的权术是眼前课题。
整修二条御所，试图展示将军威仪。但周围武将警戒义辉动向，最终走向武力冲突的紧张不断升高。
三好长庆去世后，三好三人众与松永久秀等争夺实权。义辉视为将军亲政的机会推进独自提携，与三好方对立再次加深。
遭三好义继、三好三人众等袭击二条御所，持刀应战最终丧生，即永禄之变。将军在京城居馆被讨的冲击巨大。
松永久秀今川义元三好长庆朝仓义景细川忠兴织田信长细川幽斋（藤孝）
织田信长细川幽斋（藤孝）岛津义弘丹羽长秀丰臣秀吉足利义昭前田利家北条氏政
内容基于教科书和传记中可以确认的史实，不确定之处会注明。