Né à Kyoto, fils du troisième shogun Ashikaga Yoshimitsu ; sa mère aurait été Fujiwara no Keiko, une concubine de Yoshimitsu. Son père était sur le point de réunifier les cours du Nord et du Sud et renforçait fortement le pouvoir shogunal depuis le palais des Fleurs ; Yoshimochi fut élevé comme son héritier.
Son père Yoshimitsu se retira et le jeune Yoshimochi devint le quatrième shogun. Mais Yoshimitsu devint ensuite Grand Ministre et, même après être entré en religion, garda le pouvoir réel depuis sa résidence de Kitayama ; le jeune Yoshimochi resta longtemps shogun de nom seulement.
Yoshimitsu mourut soudainement. À la fin de sa vie, il avait favorisé Yoshitsugu, le frère cadet de Yoshimochi, et l'on craignait une querelle de succession, mais soutenu par le grand vassal Shiba Yoshimasa et d'autres, Yoshimochi prit le pouvoir réel. Quand la cour voulut accorder à Yoshimitsu le titre posthume d'empereur retiré, Yoshimochi le refusa.
Yoshimochi quitta la résidence de Kitayama où avait vécu son père et gouverna depuis sa demeure de Sanjō-bōmon. La plupart des bâtiments de Kitayama furent ensuite démontés ; le pavillon des reliques (le pavillon d'Or) et quelques autres subsistèrent comme temple Rokuon-ji. Il passa du gouvernement fastueux de son père à un style plus posé, fondé sur la concertation avec les grands vassaux.
Yoshimochi n'aimait pas la diplomatie de son père, où le Japon se présentait comme vassal de l'empereur Ming ; il refusa de recevoir l'envoyé Ming, le renvoya et suspendit le commerce des licences avec les Ming. On pense qu'il tenait moins aux profits du commerce qu'il ne détestait l'image d'un Japon soumis aux Ming.
Yoshimochi était un fervent adepte du zen et peignait lui-même. Vers cette époque, il fit peindre au moine-peintre Josetsu « Attraper un poisson-chat avec une gourde », image de l'énigme zen consistant à coincer un poisson-chat avec une gourde, à laquelle de nombreux moines zen des Cinq Montagnes de Kyoto ajoutèrent des poèmes. C'est l'un des premiers chefs-d'œuvre de la peinture à l'encre japonaise.
Dans le Kantō, l'ancien gouverneur adjoint Uesugi Zenshū (Ujinori) se révolta contre le kubō de Kamakura Ashikaga Mochiuji, qui fut chassé de Kamakura. Yoshimochi envoya les troupes du shogunat aider Mochiuji, et la révolte fut écrasée l'année suivante. On soupçonna son frère cadet Yoshitsugu d'y avoir été mêlé.
Yoshimochi ne pardonna pas à son frère Yoshitsugu, qu'il avait fait enfermer sur le soupçon d'avoir pris part à la révolte, et Yoshitsugu perdit la vie cette année-là. Ainsi finit la rivalité avec le frère que leur père avait aimé, mais la méfiance au sein de la famille shogunale laissa une ombre sur les temps suivants.
Yoshimochi transmit la charge de shogun à son fils Yoshikazu et entra lui-même en religion. Mais il ne lâcha pas le pouvoir réel et continua à gouverner en concertation avec les grands vassaux. Son époque connut peu de grandes guerres et passe pour une période relativement stable du shogunat de Muromachi.
Le cinquième shogun Yoshikazu mourut de maladie alors qu'il n'avait pas vingt ans. Yoshimochi n'avait pas d'autre fils ; la charge de shogun resta vacante et Yoshimochi continua de diriger le gouvernement. Laisser la succession en suspens allait plus tard poser un grave problème.
Yoshimochi mourut de maladie. On raconte que, lorsque les grands vassaux lui demandèrent de désigner un héritier, il refusa de choisir et leur dit de décider entre eux. Gien fut alors désigné parmi ses frères cadets par tirage au sort au sanctuaire d'Iwashimizu Hachiman, et devint le sixième shogun Ashikaga Yoshinori.
Shiba YoshimasaAshikaga YoshimitsuUesugi NorizaneAshikaga YoshinoriAshikaga MochiujiMansaiAkamatsu Mitsusuke
ZeamiShō HashiMansaiAkamatsu MitsusukeAshikaga YoshinoriIkkyū SōjunAshikaga MochiujiIchijō Kaneyoshi
Personnages de la période Muromachi ・ Personnages par période
Fondé sur des faits attestés par les manuels et les biographies. Les points incertains sont signalés.