相传是后小松天皇之子。据说母亲是宫中女官，离开宫廷后生下了他。
5岁进入京都安国寺开始修行，据说自幼便有作诗的才华。后来的"机智故事"大多是江户时代编造的。
他在不慕名利的清高僧人谦翁宗为门下修行。四年后师父去世，相传他悲痛至极，想投湖时被人拦下。
成为近江坚田严厉的禅僧华叟宗昙的弟子，获赐"一休"之名。他生活贫困，靠制作香袋等维持生计，坚持修行。
相传他在琵琶湖的小船上坐禅时，听到乌鸦啼叫而开悟，时年26岁。
约从此时起，他严厉批评只重形式修行、追求钱财地位的僧人，自己则穿着破衣在街上行走。相传他曾在正月将骷髅挂在竹竿上，边走边喊"小心"。
应仁之乱爆发，京都被焚。一休为躲避战火辗转各地，住在山城薪村（京田边市）的酬恩庵等处。
约在此时，他与盲眼的流浪艺人森女相遇，二人共度晚年。他的情思在汉诗集《狂云集》中有所吟咏。
奉天皇之命，80岁时出任京都大德寺住持，在堺城豪商的协助下重建了在战乱中被焚的大德寺。据说他本人并不住在寺中，而是从酬恩庵往返。
在酬恩庵去世，享年87岁。相传他留下"我不想死"的遗言。茶道的村田珠光等许多文化人都曾聚集在一休身边。
内容基于教科书和传记中可以确认的史实，不确定之处会注明。