Second fils du 12e shogun Ashikaga Yoshiharu. N'étant pas l'héritier, il devint moine au Kōfuku-ji de Nara.
Son frère, le 13e shogun Yoshiteru, fut tué (incident d'Eiroku), et Yoshiaki fut surveillé. Aidé notamment par Hosokawa Fujitaka, il s'échappa de Nara et chercha l'appui des daimyō pour devenir shogun.
Il se tourna vers Asakura Yoshikage d'Echizen, mais les Asakura tardèrent à agir.
Soutenu par Oda Nobunaga, il entra à Kyoto et devint le 15e shogun. Si reconnaissant qu'il aurait appelé Nobunaga « père ».
Nobunaga édicta des règles limitant le shogun, et leurs relations se dégradèrent. Yoshiaki écrivit aux daimyō de tout le pays, formant une coalition contre Nobunaga.
Après la mort de Takeda Shingen, il prit les armes au château de Makishima mais fut vaincu et chassé de Kyoto : le shogunat de Muromachi prenait fin de fait.
Il s'installa à Tomo, en Bingo (Fukuyama, Hiroshima), sous la protection des Mōri. Gardant le titre de shogun, il continua d'appeler les daimyō à renverser Nobunaga.
Après l'avènement de Toyotomi Hideyoshi, il revint à Kyoto, renonça au shogunat et se fit moine. Doté de terres par Hideyoshi, il fut l'un de ses compagnons.
Il mourut de maladie à Osaka, dernier shogun de Muromachi.
Takeda ShingenAsakura YoshikageOda NobunagaShibata KatsuieAkechi MitsuhideHosokawa Yūsai (Fujitaka)Azai NagamasaMōri Terumoto
Shimazu YoshihiroNiwa NagahideAshikaga YoshiteruToyotomi HideyoshiMaeda ToshiieHōjō UjimasaAshikaga YoshihideImagawa Ujizane
Personnages de la période Sengoku/Azuchi-Momoyama ・ Personnages par période
Fondé sur des faits attestés par les manuels et les biographies. Les points incertains sont signalés.